磷（phosphorus, P）是生态系统中关键的限制性营养元素，直接调控生物生长、繁殖与群落结构稳定性，其生物地球化学循环过程完全依托微生物驱动的各类生化反应完成[1-2]。传统磷循环研究已系统阐明了细菌、真菌等微生物的核心功能过程，主要包括有机磷矿化分解、难溶性无机磷酸化溶解、微生物胞内磷酸盐转运吸收、聚磷酸盐合成与分解代谢等核心途径，明确了微生物群落对环境磷素活化、转化与固存的调控机制，构成了现有生态系统磷循环理论的核心框架。
在传统研究体系中，植物、细菌与真菌的磷代谢功能已得到广泛验证与深入解析，但病毒（尤其是侵染微生物的噬菌体）作为自然界中数量最庞大、分布最广泛的生物实体，其在磷循环中的调控作用长期被忽视，成为养分循环研究的薄弱环节。相较于微生物单一的磷转化功能，病毒可通过多重直接、间接途径重塑生态系统磷循环过程，并非仅发挥传统认知中裂解宿主、释放胞内磷元素的被动作用：一方面，病毒侵染可精准调控宿主微生物代谢通路，重塑宿主磷吸收、转化与积累模式，改变微生物磷利用效率；另一方面，病毒基因组广泛携带磷获取相关辅助代谢基因（Auxiliary Metabolic Genes，AMGs），可在侵染过程中表达功能基因、辅助宿主适配低磷环境，强化环境磷素活化能力；同时，病毒通过特异性裂解优势微生物种群，调控微生物群落竞争格局与群落结构，间接改变整体生态系统的磷循环速率与通量[3-5]。
近年来，宏基因组学、宏转录组学与病毒组学技术的快速发展，证实了病毒磷代谢相关辅助代谢基因在水生、土壤生态系统中的广泛分布，颠覆了病毒是养分循环“旁观者”的传统认知，证明其是主动调控磷生物地球化学过程的关键生物因子[3-5]。当前学界已初步揭示了病毒在水环境中的磷循环功能，明确其通过细胞裂解驱动磷素再生、通过AMGs调控宿主磷代谢等基础机制[3-5]。但相较于研究体系成熟的碳、氮循环，病毒介导磷循环的相关研究仍处于探索阶段，领域内仍存在诸多核心争议与关键瓶颈，严重制约了对其生态功能的系统认知。其一，现有研究多基于宏基因组测序揭示病毒磷代谢的基因潜力，但病毒磷相关AMGs在自然环境中的真实表达水平、功能活性尚不明确，能否真正增强宿主磷获取能力仍缺乏原位实证；其二，病毒磷循环的生态尺度贡献模糊，小规模微观过程与生态系统宏观通量的关联尚未建立；其三，土壤生态系统中病毒研究存在明显技术短板，病毒提取效率、基因注释精度与宿主溯源预测的偏差，导致土壤病毒的磷代谢功能信号存在争议，水生与陆地系统的病毒功能差异也未得到系统对比；其四，不同生境中病毒介导磷循环的驱动机制、响应规律是否存在共性特征，仍无统一结论。
与此同时，现有综述多聚焦病毒整体生物地球化学功能，尚未针对磷循环过程开展针对性、系统性的梳理，缺乏对病毒磷代谢机制、生态差异与核心争议的整合解析。基于此，本文围绕病毒（以噬菌体为核心）介导的生态系统磷循环过程展开系统综述，重点回答三大核心科学问题：（1）病毒通过哪些直接和间接途径参与并调控生态系统磷循环？（2）水生、土壤等不同生态系统中病毒磷循环功能的研究证据与特征差异是什么？（3）未来如何突破技术瓶颈，实现病毒磷代谢从基因潜力预测到原位过程功能验证的跨越？
本文首先系统总结病毒介导磷循环的直接裂解效应、AMGs代谢调控、群落结构调控等核心机制；其次对比解析水生与土壤生态系统中病毒磷循环的功能差异、研究现状与证据短板；最后梳理当前领域研究争议、技术局限与关键科学问题，展望未来重点研究方向，以期为深化生态系统养分循环机制研究、完善微生物驱动的磷循环理论体系提供全面的理论参考。
1 病毒介导磷循环的直接机制：病毒分流与磷再释放
病毒裂解作用是其参与生物地球化学循环的最基本途径之一。在感染过程中，噬菌体通过吸附并侵入宿主细胞，劫持宿主的代谢系统进行自身复制，最终导致宿主细胞裂解，释放细胞内储存的各类营养物质，包括无机磷、有机磷（核酸磷、磷脂、细胞内聚磷酸盐）等[6-7]。这一过程通常被称为“病毒分流”，其核心特征是将原本储存在生物体内的营养元素重新转化为可被微生物利用的溶解态形式，从而改变营养元素在生态系统中的分配路径[6]。
病毒裂解在磷循环中的重要作用主要体现在其对磷再生过程的促进。宿主细胞在被裂解后，其细胞内的核酸、磷脂等含磷化合物被释放至环境中，形成溶解性有机磷（dissolved organic phosphorus, DOP）和溶解性无机磷（dissolved inorganic phosphorus, DIP），这些物质可被其他微生物迅速吸收利用[8-9]，也会与矿物、有机胶体或颗粒物结合保留在环境中。因此，病毒裂解可以在一定程度上提高磷的再循环效率，加速了磷在微生物群落中的周转过程，还可以维持低磷环境中营养元素的可利用性。
从生态系统角度来看，病毒介导的磷释放对微生物群落结构和功能具有重要影响。一方面，裂解释放的磷资源可以被不同微生物类群重新利用，如玫瑰杆菌磷酸单酯键水解[10]，芽孢杆菌可以分泌胞外磷酸二酯酶、核酸酶，快速降解游离核酸等[11]，从而影响其生长竞争关系[7, 12-13]；另一方面，病毒通过选择性感染特定宿主，可改变优势种群的组成，进而间接调控磷的转化过程[14]。此外，病毒裂解还可能影响初级生产力，例如在水生生态系统中，通过调节浮游植物和细菌之间的营养竞争，间接影响生态系统的物质循环和能量流动[15]。
需要指出的是，病毒裂解对磷循环的影响具有明显的环境依赖性。在营养贫乏的生态系统中，病毒裂解所释放的磷往往成为重要的营养来源，而在富营养环境中，其相对贡献可能降低。同时，与水生系统相比，土壤高度的异质性和病毒颗粒的高吸附度导致病毒与宿主的相互作用方式存在差异，这也导致病毒裂解在磷循环中的作用表现出一定的空间异质性[7]。总体而言，病毒裂解通过促进磷的再释放和再利用，在生态系统磷循环中发挥着基础而重要的调控作用。
2 病毒AMGs对宿主磷代谢的调控
除病毒裂解作用外，病毒还可通过携带AMGs参与宿主代谢调控，从而在磷循环中发挥重要作用[16]。AMGs通常来源于宿主基因组，在长期进化过程中被病毒获得并保留，这些基因在病毒感染过程中能够被表达，用以调节宿主的代谢途径，从而提高病毒复制效率[17-18]。与裂解作用通过释放营养元素参与磷循环不同，AMGs代表了一种更为主动的调控方式，使病毒能够直接影响宿主对磷的获取与利用过程。
近年来的研究表明，病毒基因组中广泛存在与磷获取相关的AMGs，其中以 phoH、pstS、phoA、PhoU和phoD等基因为代表[15, 19-21]。这些基因在微生物磷代谢中具有明确功能。环境中的正磷酸盐可以通过高亲和力磷酸特异性转运系统（Pst，由pstS、pstC、pstA和pstB编码）运输到微生物细胞中[3]；磷酸盐调控子（Pho）是一种调节机制，参与感知和调控可用磷酸盐，由一个称为PhoR-PhoB（phoR和phoB）的两组分调控系统控制[22]，PhoU（phoU）可以作为磷酸化调控子的负调节剂[21]；phoH基因编码一种假想的ATP酶，也存在于细菌的磷调控系统中，尽管其具体作用尚不清楚[19]。如图1所示，改自LIANG J-L绘制，病毒基因组注入细胞后，存在3种磷代谢模式：模式一或转录出PPa胞外蛋白剥离出焦磷酸盐中的磷离子；模式二则是生成PhoD基因蛋白将环境中的磷酸单酯降解，提高环境磷浓度；模式三则是转录出PhoR调控子参与磷运输。这些基因的存在表明，病毒具备直接调控宿主磷获取与转化过程的潜在能力，从而在磷循环中发挥更为复杂的作用。需要注意的是，病毒AMGs的生态功能解释应保持谨慎。宏基因组中检测到某一磷代谢相关基因，并不等同于该基因在感染过程中被表达，也不等同于其能够改变宿主磷代谢通量。因此，AMGs的功能推断应结合基因完整性、病毒contig可信度、宿主预测、转录表达、蛋白表达和培养验证等多重证据。
在感染过程中，病毒可通过表达这些磷相关AMGs，对宿主代谢进行重编程，从而改变其资源分配策略。一方面，AMGs的表达能够增强宿主对环境中磷资源的获取能力，提高磷的吸收与利用效率[3]；另一方面，这些变化有助于满足病毒复制过程中对磷的需求，尤其是在病毒基因组复制及核酸合成过程中对磷元素的高需求[17]。因此，病毒通过AMGs不仅影响单个宿主细胞的代谢状态，还可能在群落尺度上改变磷的流动路径和分配格局。
此外，病毒AMGs的作用具有明显的环境依赖性。在磷含量低的水生生态系统中，某些噬菌体有可能通过编码参与微生物磷获取的AMGs来促进宿主对磷的摄取，从而提高病毒感染和复制的成功率[17]，在磷含量较低水域中，参与微生物P获取的多种AMGs（如ppa、phoD和yjbB）在珠江河口的表层水和沉积物中检测到[16]。已有研究还表明，磷相关AMGs在不同生态系统中分布存在差异，例如在海洋和土壤环境中均有发现，但其丰度和类型受环境条件影响显著[17]。在自然土壤环境，工业或农业土壤中仅报告了4种P获取AMGs[4, 23-24]；在包括海洋、河口和酸性矿山排水沉积物在内的水生栖息地中鉴定了11种磷获取型AMG[25-27]；这些现象进一步说明，病毒通过携带辅助代谢基因，在不同生态背景下对磷循环发挥着动态调控作用。
综上所述，病毒辅助代谢基因为病毒参与磷循环提供了一种不同于裂解作用的机制路径。通过调控宿主的磷获取与利用过程，病毒能够在微观层面影响细胞代谢，并在宏观层面改变生态系统中磷的循环方式和效率，从而在生物地球化学循环中发挥重要作用，如表1所示。
3 病毒对微生物群落结构的调控及其磷循环效应
病毒在生态系统中的作用不仅体现在裂解宿主细胞和调控代谢过程，还通过对微生物群落的选择性作用，对磷循环产生重要的间接影响[32-33]。作为典型的“自上而下调控因子”（top-down control），病毒通过感染特定宿主，调节微生物群落的组成与动态，从而影响不同功能类群在磷循环中的相对贡献[7, 12]。这一过程使病毒成为连接微生物群落结构与生物地球化学循环的重要纽带。
3.1 病毒对微生物群落结构的调控
病毒对微生物群落的选择性筛选主要依托经典的“kill-the-winner”机制实现：病毒通常优先侵染、裂解环境中生长速率快、资源竞争能力强的优势微生物种群，抑制单一优势类群过度富集，缓解微生物种间竞争压力，维持群落物种多样性与功能冗余度[12]。该群落调控过程并非单纯改变群落丰富度，而是直接定向重塑磷功能菌群的相对丰度，进而实质性改变生态系统磷转化通路。与此同时，环境中裂解型与温和型噬菌体的比例动态变化可重塑病毒—宿主互作网络结构：裂解型噬菌体占比升高会降低宿主专一性、拓宽病毒侵染宿主范围，进一步弱化单一磷功能菌群的绝对优势；而温和噬菌体可通过溶原性转化长期调控宿主代谢表型，稳定群落磷代谢功能潜力，如表2所示。最新研究表明，裂解型噬菌体富集的微生态环境中，具备有机磷矿化、难溶无机磷活化与磷胁迫耐受能力的微生物类群显著富集，病毒携带的磷代谢相关辅助代谢基因多样性显著提升，从基因与群落双层维度强化生态系统磷活化潜力[38]。更关键的是，病毒介导的群落重构可精准改变不同磷功能菌群的权衡与分配格局，直接落地调控具体磷循环过程。优势磷竞争菌群被病毒裂解抑制后，环境中两类关键功能微生物将获得生态位释放：一类是携带植酸酶、磷酸酶基因的有机磷矿化菌群，可提升土壤与水体中惰性有机磷的分解周转速率；另一类是高亲和力磷酸盐转运系统、具备聚磷酸盐积累功能的高效磷吸收与储磷菌群，可强化环境有效磷的固定与储存[39-40]。病毒通过压制“磷资源竞争优势种群”，解除优势菌群对稀有磷功能菌群的生态位压制，使群落整体从“快速磷摄取竞争模式”转向“多样化磷转化与利用模式”，显著提升环境惰性磷活化效率与整体磷周转通量
病毒驱动的群落结构重塑还能够改变生态系统磷的保留与流失平衡，产生长期的系统尺度磷循环效应。当病毒持续清除高竞争、高磷摄取效率的微生物种群，群落整体的瞬时磷固存能力下降，但微生物群落磷代谢功能多样性显著提升，促进胞外有机磷持续矿化、难溶矿物磷稳定活化，维持环境长效有效磷供给[3, 14]。反之，若温和噬菌体占比升高，宿主群落裂解死亡率下降、生物量磷固存增强，可降低生态系统磷淋溶流失风险。这种通过群落功能替换实现的磷循环调控，是独立于病毒直接裂解效应之外的重要间接机制，也是病毒稳定生态系统磷供给、缓冲磷限制胁迫的关键途径。
需要指出的是，病毒的群落调控及其磷循环效应存在显著的环境依赖性，在不同营养背景的生态系统中表现出差异化功能特征[4,41]。在磷限制寡营养环境中，微生物种间磷竞争极度激烈，优势菌群垄断有效磷资源，病毒通过kill-the-winner机制清除优势种群的调控效应被显著放大，可有效释放受限磷功能菌群的生态位，大幅提升生态系统磷活化与周转效率；而在富营养环境中，磷资源充足、种间竞争压力弱，病毒对群落结构的筛选重塑效应减弱，对磷循环通量的调控贡献相对有限。
综上所述，病毒通过自上而下的选择性侵染与群落调控，并非仅维持微生物多样性，而是通过定向重塑磷功能菌群结构、改变有机/无机磷转化权衡、调控生态系统磷固存—活化—流失平衡，从群落功能层面深刻调控生态系统磷循环过程与资源分配格局，是当前微生物磷循环理论中不可忽视的重要间接调控路径。
3.2 病毒在磷限制环境下的代谢调控和进化响应
在感染过程中，病毒通过表达磷相关辅助代谢基因对宿主代谢进行重编程，从而改变其资源分配策略[41]。然而，这种调控不仅是对宿主代谢的被动利用，更与病毒自身对磷资源的高需求密切相关。研究表明，病毒颗粒通常富含磷元素，其元素组成相较于宿主细胞具有更高的磷含量，这意味着病毒在复制过程中需要主动富集磷资源以满足核酸合成的需求[14]。因此，在磷限制环境中，病毒不仅依赖宿主细胞内已有的磷资源，还可能通过增强宿主对外源磷的获取能力，以缓解资源限制对复制过程的约束[14, 41]。
从生态化学计量学角度，病毒的高磷需求与其基因组特征紧密关联，存在明确的资源权衡关系。病毒的核心物质组分为核酸，其基因组大小、碱基GC组成直接决定病毒颗粒的磷元素配额，形成独特的病毒元素计量特征[14]。相较于微生物宿主，双链DNA噬菌体基因组碱基数量庞大、核酸占比极高，单位生物量的磷元素含量显著高于细菌、真菌等微生物，基因组越大的病毒，增殖复制所需的磷通量越高，对环境磷可用性的敏感度越强[14]。同时，基因组GC碱基比例也会间接影响病毒磷利用策略，高GC含量的病毒核酸碱基配对更稳定，在长期磷限制环境中更易被筛选保留，而低GC、高AT含量的病毒基因组合成磷消耗更低，更适配瞬时磷匮乏的极端生境[42]。这种基因组特征与磷需求的耦合关系，决定了不同类型病毒在磷限制生态系统中的适配能力与竞争优势，是病毒资源利用策略差异化的底层化学计量机制。
磷资源可用性不仅调控病毒的资源获取策略，还直接驱动病毒生活史策略的权衡转换，决定病毒偏向裂解型或溶原型生存模式，进而深刻影响系统磷周转过程。在持续磷限制、宿主营养胁迫严重的环境中，宿主胞内磷储备匮乏、代谢活性受限，病毒难以获取充足磷源完成子代组装，病毒更倾向于选择溶原性生活史，通过整合至宿主基因组、以潜伏方式存续，降低高强度磷消耗，规避资源限制压力[42]。而在磷相对充足、宿主代谢活性旺盛的环境中，外源磷供给可充分支撑病毒核酸合成与增殖，病毒更偏向激活裂解性生活史，通过快速裂解宿主释放大量胞内磷，强化病毒分流效应，加速生态系统磷再生与快速周转[43]。
进一步的研究发现，病毒可以通过回收宿主细胞内的核苷酸或利用环境中的溶解性磷资源进行复制，这一过程在很大程度上依赖于环境中磷的可利用性[44-45]。在土壤等陆地生态系统中，广泛分布的磷获取相关 AMGs 表明，病毒更倾向于利用外源磷以突破感染过程中的资源瓶颈[3]。类似现象也在磷限制的海洋环境中被观察到，即宿主细胞内磷含量降低，迫使病毒更加依赖外部磷源完成复制过程[46-47]。
从进化角度来看，长期的磷限制可能对病毒及其宿主的进化产生重要影响。有研究表明，与磷获取相关的病毒AMGs的dN/dS值通常小于1，表明这些基因在进化过程中受到负选择压力，从而被稳定保留[47]。这一结果暗示，维持磷获取能力对于病毒在资源受限环境中的生存与复制具有重要意义。因此，病毒通过调控宿主磷代谢，不仅影响当前的营养利用过程，还可能在长期尺度上塑造病毒—宿主系统的进化轨迹。
5 结论与展望
综上所述，病毒作为生态系统中重要但长期被忽视的生物因子，通过多种机制参与磷循环过程。首先，病毒通过裂解宿主细胞释放有机磷和无机磷，促进磷的再循环并提高其在微生物群落中的周转效率；其次，病毒通过携带AMGs调控宿主磷获取与代谢过程，从而在资源受限环境中提高自身复制效率；此外，病毒还通过对微生物群落结构的“自上而下”调控，间接影响不同功能类群在磷循环中的作用。更进一步，在磷限制条件下，病毒通过增强对外源磷的利用能力并在进化过程中保留相关功能基因，体现出明显的适应性策略。
尽管近年来关于病毒在磷循环中作用的研究取得了一定进展，但整体上仍处于起步阶段。现有研究主要集中于海洋和淡水生态系统，而对土壤等陆地生态系统中病毒的分布特征及其生态功能认识仍较为有限。此外，多数研究依赖宏基因组数据，对病毒相关基因的表达水平及其在实际环境中的功能贡献缺乏直接验证，这在一定程度上限制了对病毒生态作用的深入理解。
未来研究可从以下几个方面进一步展开：一是结合病毒宏基因组、宏转录组、蛋白组和感染实验验证AMG是否表达并改变宿主磷代谢；二是重点关注根际、湿地、农田、矿区和低磷森林土壤；三是结合33P或18O-磷酸盐同位素示踪，量化病毒裂解和AMG调控对磷周转速率的贡献；四是分析病毒调控P循环如何影响C固定、N转化和微生物生长效率；五是通过CRISPR spacer、prophage、Hi-C、单细胞基因组等方法提高宿主预测准确性。
将病毒纳入磷循环研究体系，有助于深化人们对生态系统营养元素循环机制的认识，也为未来生态学与环境科学研究提供了新的视角。